PRINCÍPIOS E TÉCNICAS DE ELETROENCEFALOGRAFIA EM NEUROCIÊNCIA

AULA 14 - Ritmos do EEG

Instituto de Ciência e Tecnologia

Graduação em Engenharia Biomédica

Prof. Dr. Adenauer G. Casali

Laboratório de Neuroengenharia e Computação

casali@unifesp.br

PRINCÍPIOS E TÉCNICAS DE EEG EM NEUROCIÊNCIA

  1. Oscilações em sistemas complexos
  2. Caracterizando oscilações: Amplitude, Fase e o Domínio da Frequência
  3. Os ritmos típicos do EEG: Alpha, Mu, Beta, Gamma, Theta e Delta
  4. Mecanismos Básicos do Sono
  5. Os ritmos do sono: K-complex, spindles, slow waves, REM
  6. Coerência e os ritmos da cognição

Adenauer G. CASALI

AULA 14

Nesta aula, nós veremos...

Source: Weinstein, B., "Chaos and the double pendulum"

Source: Baecher, J., "Empirical Dynamic Models for Forecasting"

Source: https://www.quantamagazine.org/a-physical-theory-for-when-the-brain-performs-best-20230131/

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

1. Oscilações em sistemas complexos

Source:  Exploring the Negative Feedback Loop: Predator-Prey Simulation using the Lotka-Volterra Model

O papel do loop de feedback negativo

Source: Heck, A. Journal of Physics Conference Series (2019)

Source: Sherratt, J. A., "Periodic Waves and Chaos Generated by Predator-Prey Invasion"

1. Oscilações em sistemas complexos

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Source: https://www.youtube.com/watch?v=T58lGKREubo

 

O papel da sincronia

Source: https://www.youtube.com/watch?v=Nxa19uWC_oA

1. Oscilações em sistemas complexos

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Source: Bell-Pedersen et al., Nature Reviews Genetics (2005)

Source: Xiong and Garfinkel, The Journal of Physiology, 2023

Oscilações em sistemas vivos

1. Oscilações em sistemas complexos

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Source: Buzsáki et al. Nature Reviews Neuroscience (2012)

Oscilações do EEG

Source: Varela et al. Nature Reviews Neuroscience (2001)

Source: Berg et al., Current Opinions in Physiology (2019)

1. Oscilações em sistemas complexos

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

O balanço inibição-excitação e a complexidade

Source: Berg et al., Current Opinions in Physiology (2019)

Source: https://www.quantamagazine.org/a-physical-theory-for-when-the-brain-performs-best-20230131/

1. Oscilações em sistemas complexos

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Como caracterizar oscilações

Source: https://www.youtube.com/watch?v=TyKTZMcoK9Y

Frequência

Amplitude

Fase

2. Amplitude, Fase e a Transformada de Fourier

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

O Domínio da Frequência: Transformada de Fourier

Source: https://www.youtube.com/watch?v=jnxqHcObNK4

X(\omega)=\int_{-\infty}^{\infty} x(t)e^{-j\omega t}dt
|X(\omega)|
\angle X(\omega)

Amplitude

Fase

Sinal

Sinusóides

Soma (todos os tempos)

2. Amplitude, Fase e a Transformada de Fourier

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

3. Ritmos Típicos do EEG

Fonte:Louis et al., "Electroencephalography (EEG): An Introductory Text and Atlas of Normal and Abnormal Findings in Adults, Children, and Infants" (2016)

EEG típico em montagem bipolar

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Fonte: Buzsaki - "Rhythms of the Brain", cap. 5 (2006)

O cérebro como visto pelo EEG é um sistema "scale-free"

"Scale-Free": sistemas em que certos padrões ou estruturas se repetem em diversas escalas

Em tais sistemas, a distribuição de probabilidade de certos padrões ou eventos segue uma lei de potência

P(x) \sim x^{-k}

O espectro normal do EEG possui tal natureza

P(f) \sim f^{-k}
\log P(f) \sim -k \log f

Veremos em tópicos avançados a relação deste comportamento com a complexidade cerebral!

k=0
k=2
k \sim 1

Ruído Branco (desordem total)

Ruído "Marrom" (movimento browniano, relativamente previsível em curtos intervalos)

EEG (entre a ordem e a desordem)

3. Ritmos Típicos do EEG

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Fonte: Buzsaki - "Rhythms of the Brain", cap. 5 (2006)

Assinatura espectral do EEG:

Baixas frequências = maior sincronia = maior potência

Altas frequências = menor sincronia = menor potência

P(f) \sim f^{-k}

Intervalo de banda: principalmente entre 0.1Hz e 100Hz

Pico dominante em torno de 10 Hz (banda "alpha")

3. Ritmos Típicos do EEG

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

As Bandas do EEG*:

Delta (<4Hz)

 

Theta (4-8Hz)

 

Alpha (8-13Hz)

 

Mu (8-13Hz)

 

Beta (13-30Hz)

 

Gamma (>30Hz)

 

* Estes intervalos são os tipicamente empregados, mas não são fixos, podem variar entre indivíduos!

Ritmo cerebral de maior amplitude. Prominente no sono profundo. 

Prominente em estágios iniciais do sono, relaxamento profundo e meditação.

Ritmo dominante do EEG de repouso, sobretudo no córtex ocipital, associado à inativação sensorial

Ritmo semelhante ao alpha mas que aparece sobretudo no córtex motor e somato-sensorial. 

Comum em vigília, durante tarefas cognitivas e atividades focadas

Ritmo mais rápido do EEG e de menor amplitude. Tem sido associado à comunicação de larga escala

3. Ritmos Típicos do EEG

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Principais características do ritmo alpha:

  • Frequência na faixa de 8 a 13 Hz, aproximadamente;
  • Visto mais facilmente sobre a região posterior da cabeça (eletrodos ocipitais e parietais, melhor quando referenciados às orelhas), sobretudo durante vigília, em estado relaxado e com os olhos fechados;
  • Atenuado com olhos abertos e em tarefas cognitivas que demandam atenção;
  • Amplitudes variáveis, mas normalmente abaixo de 50 microVolts. É comum observar trens de ondas alpha mais fortes seguidos de períodos de oscilação atenuada;
  • O ritmo alpha matura: está na faixa de 4Hz aos 4 meses de idade e sobe a 8Hz aos três anos. Atinge uma média de 10Hz aos 10 anos de idade;
  • Volta a declinar em frequência na terceira idade. Uma redução pronunciada (para 8Hz ou menos) tem sido associada a condições neurodegenerativas;
  • Normalmente as ondas possuem forma arrendondada mas em alguns indivíduos possuem picos mais agudos;
  • Espacialmente distribuído sobretudo no córtex ocipital e parietal. Quando aparece no lobo frontal, normalmente é um problema de referenciamento (por exemplo, quando se usam as mastoides como referência e que podem detectar o ritmo em alguns indivíduos);
  • Retistros intracerebrais confirmam o ritmo no córtex visual e no tálamo visual. 

3. Ritmos Típicos do EEG: alpha

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Fonte: Niedermeyer and Lopes da Silva - Electroencephalography (2005), cap. 9

Olhos Abertos

3. Ritmos Típicos do EEG: alpha

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Principais características do ritmo alpha:

  • A atenuação do ritmo alpha parece associada à atenção, dificuldade da tarefa e motivação do voluntário do experimento
  • Some durante início do sono
  • Em condições patológicas como durante coma, pode-se observar um ritmo alpha constante, que não é alterado de nenhuma forma, sem reações a estímulos ou a mudanças nas condições do sujeito
  • A amplitude das ondas alpha varia muito entre indivíduos. Observou-se alguma correlação positiva da amplitude da onda com indicadores de inteligência e com memorização.
  • Alterações de circadiano e de temperatura corporal parecem estar associada a variações do ritmo alpha intra-individuais. 

Fonte: Niedermeyer and Lopes da Silva - Electroencephalography (2005), cap. 9

3. Ritmos Típicos do EEG: alpha

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Possíveis Mecanismos do ritmo alpha:

  • A fonte do ritmo alpha não é totalmente conhecida.
  • Teoria do marca-passo talâmico: alpha seria originário de neurônios do tipo "marca-passo" no núcleo lateral geniculado do Tálamo (Saalman et al., 2012; Lorincz et al., 2009)
  • Estudos mais recentes com registros intracerebrais em humanos: origem cortical em áreas associativas (Halgren et al., 2019)

Fonte: Halgren et al., PNAS (2019)

3. Ritmos Típicos do EEG: alpha

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Possíveis Mecanismos do ritmo alpha:

  • Estudo de 2026: origens distintas para um low alpha e um high alpha?

Fonte: Wang et al., (2026)

3. Ritmos Típicos do EEG: alpha

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

  • Mu vem da letra grega para "m" de "motor": é um ritmo fortemente relacionado às funções do córtex motor, mas com contribuições do córtex sensorial. 
  • A frequência possui intersecção com a banda do ritmo alpha (entre 8 e 13 Hz), mas aparece frequentemente misturado à atividade mais rápida, na banda beta (de 15 a 25Hz). 
  • Detectável sobretudo com os eletrodos sobre o giro precentral (C3, C4). Normalmente bilateral. Quando ocorre apenas em um hemisfério pode ser sinal de alguma lesão ou neoplasia. 
  • Morfologia normalmente de picos negativos agudos, com picos positivos mais arredondados. 
  • Amplitudes comparáveis às do ritmo alpha. 
  • Mais comum aparecer em trechos breves e intermitentes, de meio segundo a cerca de 2 segundos. 
  • Nem sempre é detectável sobre a superfície do escalpo, mas estudos aplicando Análise de Componentes Independentes indicam que o ritmo está presente na maioria (senão em todos) indivíduos saudáveis e adultos (Makeig et al., Science 2002). 
  • Reportado mesmo em estágios iniciais do desenvolvimento.

Principais características do ritmo Mu:

3. Ritmos Típicos do EEG: mu

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

  • Associado ao fenômeno de Event-Related Desynchronization (ERD), quando oscilações na banda Mu e na banda beta são atenuadas ou completamente bloqueadas durante tarefas motoras
  • Bloqueio é bilateral, mesmo se normalmente mais forte nos eletrodos contralaterais ao movimento.
  • Efeito aparece antes do início da contração. Ocorre tanto em movimentos voluntários, quanto movimentos passivos ou reflexivos. 
  • Mesmo a observação do movimento em terceiros e a imaginação do movimento podem bloquear o ritmo. 
  • O fenômeno ocorre mesmo em pessoas amputadas.
  • Bloqueio do ritmo também é reportado com estímulo tátil 

Principais características do ritmo Mu:

Fonte: Niedermeyer and Lopes da Silva - Electroencephalography (2005), cap. 9

3. Ritmos Típicos do EEG: mu

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Estudos diversos têm associado a presença de um ritmo Mu mais intenso a diversas condições neurológicas e neuropsiquiátricas. Há resultados indicando que o ritmo possa estar relacionado com:

  • epilepsia
  • limiar baixo para dor
  • incidência de dor de cabeça,
  • algumas desordens psiquiátricas leves (ansiedade, agressividade, instabilidade emocional)

Principais características do ritmo Mu:

Possíveis Mecanismos do ritmo Mu:

 

  • A hipótese da inibição cortical superficial, em que o ritmo é associado ao repouso de um circuito que não está sendo empregado (Pfurtscheller and Neuper, 1996). Uma variação desta hipótese é de que o ritmo seria associado a um efeito dependente das vias aferentes, assim como o alpha ocipital. 
  • A hipótese de que o ritmo Mu pode estar associado à ligação entre ver/sentir e fazer/agir. Para uma revisão, ver Pineda 2005. Nesse contexto, é interessante observar que estudos demostraram que é possível controlar o ritmo Mu em protocolos de neurofeedback (ver por exemplo Sheikh et al., 2003, Wolpaw et al., 2002)

A origem do ritmo mu é desconhecida. Dentre as hipóteses, destacam-se:

3. Ritmos Típicos do EEG: mu

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

  • Beta: frequência na faixa de 13 a 30 Hz, aproximadamente;
  • Comum dividir-se a banda beta em duas faixas: low-beta (13 a 20 Hz), high-beta (20 a 30Hz)
  • Banda mais lenta está associada à preparação e controle inibitório
  • Gamma: frequências acima de 30Hz

Ritmos de ativação Beta e Gamma:

  • Ambos são ritmos comuns no EEG de indivíduos saudáveis acordados
  • Acredita-se que ritmos velozes estejam associados à ativação de interneuronios inibitórios e refletem um balanço entre excitação e inibição
  • As regiões frontocentrais do escalpo são aquelas com maior proeminência de ritmos velozes
  • Ambos ritmos estão associados à atenção e a diversos marcadores que se acreditam podem ter interesse clínico (por exemplo em condições associadas ao vício de drogas, déficit de atenção, depressão, desordens de pânico e esquizofrenia - para uma revisão, ver Newson and Thiagarajan 2019).
  • Porém, enquanto o ritmo gamma tem sido associado a condições de controle cognitivo, a sinaliação top-down para este controle tem sido mais associada ao ritmo beta. Mecanismos podem estar associados à camada cortical onde o ritmo é produzido (gamma nas camadas mais superiores, beta nas camadas mais inferiores) e ao alcance da sinalização (gamma mais local, beta através de maiores distancias). Para uma revisão, ver Wang 2010. 
  • O ritmo Gamma tem sido muito associado ao chamado "binding problem", mas esta é ainda uma conjectura polêmica - ver Roelfsema 2023. 

3. Ritmos Típicos do EEG: beta e gamma

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Binding problem

Fonte: Roelfsema, Neuron 2023

3. Ritmos Típicos do EEG: beta e gamma

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Possível mecanismo do ritmo gamma: ING/PING

Fonte: Jensen et al., 2014

ING: interneuronal network gamma

PING: Pyramidal interneuronal network gamma 

PING + Correntes de potássio pós-hiperpolarização nas células excitatórias = PINB (Pyramidal interneuronal network beta)

3. Ritmos Típicos do EEG: beta e gamma

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

  • Theta: frequência na faixa de 4 a 8 Hz, aproximadamente;
  • O nome "Theta" está associado a sua origem presumida no tálamo
  • Delta: frequências abaixo de 4Hz

Ritmos lentos Theta e Delta:

  • O EEG de indivíduo adulto e saudável em condição de vigília normalmente não contém ondas lentas em grande amplitude. Tais ritmos são comuns durante a maturação cerebral na infância, assim como podem aparecer em maior amplitude na terceira idade. 
  • Prominência de ritmos lentos em indivíduos adultos acordados pode estar associada a várias formas de patologia, como déficit de atenção e esquizofrenia (ver por exemplo Newson and Thiagarajan 2019), lesões cerebrais e encefalopatias (ver por exemplo Brenner 2005)
  • Índices de EEG quantitativo baseados na razão entre as potências em theta e beta nos eletrodos frontocentrais tem sido propostos como biomarcadores de déficit de atenção, inclusive para protocolos de tratamento por neurofeedback (ver por exemplo Loo and Makeig, 2012) . 
  • Em alguns indivíduos saudáveis (cerca de 1%) pode-se observar oscilações no ritmo theta nas regiões centrais e parietais, que podem durar por muitos segundos e que são bloqueadas por movimento. Este ritmo theta central, mesmo se raro, parece ser normal.  

3. Ritmos Típicos do EEG: theta e delta

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Ondas Theta centrais:

Fonte: Asadi-Pooya and Sperling, 2019

3. Ritmos Típicos do EEG: theta e delta

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Ritmos lentos Theta e Delta:

  • Ritmos Delta e Theta são comuns durante anestesia e sono, e refletem processos talamocorticais de sincronização, como veremos a seguir
  • Theta: frequência na faixa de 4 a 8 Hz, aproximadamente;
  • O nome "Theta" está associado a sua origem presumida no tálamo
  • Delta: frequências abaixo de 4Hz
  • O EEG de indivíduo adulto e saudável em condição de vigília normalmente não contém ondas lentas em grande amplitude. Tais ritmos são comuns durante a maturação cerebral na infância, assim como podem aparecer em maior amplitude na terceira idade. 
  • Prominência de ritmos lentos em indivíduos adultos acordados pode estar associada a várias formas de patologia, como déficit de atenção e esquizofrenia (ver por exemplo Newson and Thiagarajan 2019), lesões cerebrais e encefalopatias (ver por exemplo Brenner 2005)
  • Índices de EEG quantitativo baseados na razão entre as potências em theta e beta nos eletrodos frontocentrais tem sido propostos como biomarcadores de déficit de atenção, inclusive para protocolos de tratamento por neurofeedback (ver por exemplo Loo and Makeig, 2012) . 
  • Em alguns indivíduos saudáveis (cerca de 1%) pode-se observar oscilações no ritmo theta nas regiões centrais e parietais, que podem durar por muitos segundos e que são bloqueadas por movimento. Este ritmo theta central, mesmo se raro, parece ser normal.  

3. Ritmos Típicos do EEG: theta e delta

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

4. Mecanismos Básicos do Sono

Fonte: Pace-Schott and Hobson, Nature Neuroscience (2002)

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Fonte

Sistema ascendente dorsal (colinérgico)

  • Neurotransmissores: Acetilcolina (ACh) e Dopamina (DA)
  • Núcleos: Pedunculopontino (PPT), núcleo tegmental laterodorsal (LDT), substância cinzenta periaquedutal (vPAG)
  • Função: depolarizam o tálamo
  • Resultado: córtex depolarizado (via tálamo)

Sistema ascendente ventral (monoaminérgico)

  • Neurotransmissores: Histamina (His), Dopamina (DA), Serotonina (5-HT), noradrenalina (NA), orexina (ORX), melanina (MCH), GABA e Acetilcolina (ACh)
  • Núcleos: Núcleo tuberomamilar (TMN), núcleo da rafe (Raphe), Hipotálamo lateral (LH), prosencéfalo basal (BF), Locus Coeruleus (LC).
  • Ação: depolarizam o córtex, modulam o sistema dorsal

Os sistemas ativadores ascendentes

4. Mecanismos Básicos do Sono

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Neuronios da retina (melanopsina) -> Nucleo supraquiasmático do hipotálamo -> núcleo preóptico ventrolateral (vlPON) -> estimula o sistema reticular ascendente.

Fonte: Welsh et al., Neuron (1995)

Fonte: Gazzaniga, M. "Cognitive Neuroscience: The biology of the mind" (2018)

Modulador circadiano: hipotálamo

Glândula pineal -> Melatonina -> inibição do núcleo supraquiasmático do hipotálamo

4. Mecanismos Básicos do Sono

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

4. Mecanismos Básicos do Sono

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Os dois modos de ativação dos neurônios talâmicos:

Tônico

-75mV

"Burst"

-55mV

Corrente transiente de Cálcio

Fonte: Sherman, Trends in Neuroscience (2021)

  • Ambos os modos existem em vigília (assincronamente)

Canal de potássio ativado por cálcio

  • Sono: gradual sincronia do tálamo e córtex em modo "burst"

4. Mecanismos Básicos do Sono

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

4. Mecanismos Básicos do Sono

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Sono NÃO-REM: sistemas ascendentes dorsal e ventral estão desligados

Fonte: Carlson, N. "Physiology of Behavior" (2013)

5. Ritmos do Sono:  "K-complex", "Spindles", "Slow Oscillations"

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Ondas lentas (delta): hiper-polarização cortical

Fonte: Niedermeyer and Lopes da Silva - Electroencephalography (2005), cap. 3

5. Ritmos do Sono:  "K-complex", "Spindles", "Slow Oscillations"

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Sono REM: sistemas dorsal ativo, mas não o sistema ventral

Fonte: Pace-Schott and Hobson, Nature Neuroscience (2002)

5. Ritmos do Sono:  "K-complex", "Spindles", "Slow Oscillations"

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Hipnograma e ciclos do sono

Fonte: Carlson, N. "Physiology of Behavior" (2013)

5. Ritmos do Sono:  "K-complex", "Spindles", "Slow Oscillations"

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

5. Ritmos do Sono:  "K-complex", "Spindles", "Slow Oscillations"

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

6. Coerência e os ritmos da cognição

Hipótese da Comunicação através da Coerência

Excitabilidade pode ser modulada por sincronização

Fonte: Fries, P. 2015

Ativação síncrona na banda gamma em registro de EEG ocipital durante exploração visual de uma imagem no macaco

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Hipótese da Comunicação através da Coerência

Fonte: Fries, P. 2015

6. Coerência e os ritmos da cognição

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Hipótese da Comunicação através da Coerência

Fonte: Fries, P. 2015

  • Gamma: ritmo de coerência e ação "feedforward"
  • Theta: possível ritmo de phase reset
  • Alpha-Beta: possíveis ritmos de "feedback"

6. Coerência e os ritmos da cognição

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Ondas lentas: interrupção da comunicação 

Fonte: Pigorini et al,  2015

6. Coerência e os ritmos da cognição

Ondas lentas: interrupção da comunicação 

Fonte: D'Andola et al., 2018

Fonte: Fecchio et al., 2018

6. Coerência e os ritmos da cognição

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

7. Oscilações e Medição de sistemas complexos

Fonte: Van Bree et al., 2025

  • Oscilação no processo pode desaparecer na medida
  • Oscilação na medida pode não existir no processo

Quando se trabalha com sistemas complexos, todo cuidado na interpretação ainda é pouco!

Princípios e Técnicas de EEG

Aula 14

Próximas Aulas:

AULA 09 (Tópicos Avançados) - As Muitas Entropias

AULA 10 - Potenciais Relacionados a Eventos

PRINCÍPIOS E TÉCNICAS DE ELETROENCEFALOGRAFIA EM NEUROCIÊNCIA

Instituto de Ciência e Tecnologia

Graduação em Engenharia Biomédica

Prof. Dr. Adenauer G. Casali

Laboratório de Neuroengenharia e Computação

casali@unifesp.br

Próximas Aulas:

AULA 15 (Tópicos Avançados) - Conectividade funcional

 AULA 16 - Potenciais Relacionados a Eventos